Un rôle insoupçonné du CO2 dans le contrôle transcriptionnel de la photosynthèse

Le carbone est l'épine dorsale de la vie sur Terre, du fait de sa capacité à former des molécules complexes comme l'ADN et les protéines. La majeure partie du carbone terrestre est stockée dans les roches et les sédiments, le reste se trouve dans les océans, l'atmosphère et les organismes vivants, et passe constamment d'un réservoir à l'autre par le biais du processus biogéochimique appelé cycle du carbone. Les microalgues photosynthétiques sont des actrices clés du métabolisme planétaire du carbone, car elles fixent 50 % du CO₂ mondial en carbone organique en utilisant la lumière comme source d'énergie, tout en produisant de l'O₂.

La lumière et le CO₂, tous deux essentiels à la croissance des microalgues, sont rarement disponibles à des niveaux optimaux ; pour atténuer le stress oxydatif causé par l'exposition à une lumière élevée, les microalgues activent le qE (quenching of energy), un mécanisme photoprotecteur dominant qui dissipe l'excès d'énergie lumineuse absorbée sous forme de chaleur inoffensive. Pour éviter une limitation de la croissance en cas de faible taux de CO₂, les microalgues activent un mécanisme de concentration du CO₂ (CCM) qui augmente le taux de CO₂ au niveau du site de fixation dans les chloroplastes. Les principaux acteurs du qE sont les protéines et les pigments liés au stress de la récolte de la lumière ; les principaux composants du CCM sont les anhydrases carboniques (CAH), qui facilitent les interconversions entre les différentes espèces de carbone inorganique, et les transporteurs de carbone inorganique.

Les deux processus, qE et CCM, sont cruciaux pour la survie des microalgues ; les mutants déficients en qE ne peuvent pas survivre à une exposition à une lumière intense, et les mutants déficients en CCM ne peuvent pas croître de manière photoautotrophe à moins d'être supplémentés avec des niveaux élevés de CO₂. Alors que les deux processus étaient traditionnellement étudiés séparément, les scientifiques démontrent que la qE et la CCM sont largement corégulées et partagent des régulateurs transcriptionnels communs : i. CIA5, initialement établi comme régulateur principal de la CCM et dont il est maintenant démontré qu'il est également un régulateur crucial de l'expression des gènes et des protéines de photoprotection¹, ii. le facteur de transcription LCR1, initialement identifié comme régulateur de la CCM, s'avère contrôler également l'expression de la photoprotection², iii. QER7, un facteur transcriptionnel dont la fonction est inconnue à ce jour chez Chlamydomonas, agit comme répresseur de l'expression des gènes liés à la qE et à la CCM sous le contrôle du photorécepteur de la lumière bleue, la phototropine².

Les scientifiques ont également fait une découverte très inattendue : l'expression des gènes liés à la qE et à la CCM est largement contrôlée par la disponibilité du CO₂, même en l'absence de lumière, que l'on croyait jusqu'à présent indispensable à l'activation de ces processus¹. Cette découverte suggère que l'impact de la lumière sur la régulation de l'expression des gènes est souvent indirect et reflète les changements dans les niveaux intracellulaires de CO₂, définis par l'équilibre entre la fixation du CO₂ dans les chloroplastes et la génération de CO₂ par la respiration mitochondriale. Elle ajoute également une nouvelle facette au rôle du CO₂ dans les microalgues photosynthétiques : en plus d'être le substrat de la photosynthèse, le CO₂ est également une molécule de signalisation qui régule l'expression des gènes en réponse aux changements de lumière et de disponibilité du CO₂.

Ces découvertes nous permettent de mieux comprendre les mécanismes moléculaires qui régissent le métabolisme du CO₂ photosynthétique et peuvent être utilisées pour permettre à la biosphère de réagir plus efficacement à la régulation de la concentration de CO₂ dans l'atmosphère, de progresser vers une économie durable à faible teneur en carbone et d'exploiter pleinement le potentiel biotechnologique des microalgues.

Pour en savoir plus :

1. Águila Ruiz-Sola M, Flori S, Yuan Y, Villain G, Sanz-Luque E, Redekop P, Tokutsu R, Küken A, Tsichla A, Kepesidis G, Allorent G, Arend M, Iacono F, Finazzi G, Hippler M, Nikoloski Z, Minagawa J, Grossman AR, Petroutsos D. Light-independent regulation of algal photoprotection by CO₂ availability. Nature Communications 14,1977(2023). 
2. Arend M, Yuan Y, Águila Ruiz-Sola M, Omranian N, Nikoloski Z, Petroutsos D. Widening the landscape of transcriptional regulation of green algal photoprotection. Nature Communications 14, 2687 (2023).